Open Access
Numéro
Cah. Myol.
Numéro 21, Juin 2020
Page(s) 42 - 62
Section Partenariats /Partnerships
DOI https://doi.org/10.1051/myolog/202021014
Publié en ligne 10 juillet 2020

© Y. Péréon et G. Merret, publié par EDP Sciences, 2020

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Troubles cognitifs dans les maladies neuromusculaires de l’enfant

Jean-Marie Cuisset

CHU de Lille, 59000 Lille, France

Les maladies neuromusculaires correspondent aux affections chroniques provoquées par des lésions du système nerveux périphérique ou du muscle. Elles se manifestent par des paralysies des muscles, associées ou non à une amyotrophie. Il s’agit d’affections dont l’expression clinique, paralytique, amyotrophique, sensitive ou trophique, dépend d’une atteinte des neurones périphériques, moteurs, sensitifs et autonomes, de la jonction neuromusculaire ou du muscle strié, plus rarement du système nerveux central.

Les maladies du motoneurone sont les amyotrophies spinales (AS), soit typiques et liées au gène SMN1, soit atypiques et en rapport avec d’autres gènes. Les atteintes des neurones sensitivo-moteurs sont responsables des neuropathies périphériques (type Charcot-Marie-Tooth, CMT), démyélinisantes (CMT1) ou axonales (CMT2). Les maladies de la jonction neuromusculaire sont représentées par la myasthénie auto-immune et les syndromes myasthéniques congénitaux. L’atteinte de la fibre musculaire striée provoque des myopathies, dont le champ est très vaste : dystrophies musculaires progressives, dystrophies musculaires congénitales, myopathies congénitales, myopathies métaboliques, myopathies inflammatoires, etc.

Une atteinte cognitive peut accompagner la symp tomatologie motrice dans nombre d’entre elles. Un focus sera fait sur quatre d’entre elles : les dystrophinopathies, la dystrophie myotonique de Steinert, les dystrophies musculaires congénitales et l’amyotrophie spinale infantile.

Dystrophinopathies (dystrophies musculaires de Duchenne [DMD] et de Becker [BMD])

Un tiers des garçons atteints de DMD présente un retard mental. En fait, la courbe du QI dévie de 20 à 30 points vers des valeurs plus basses. La descrip tion initiale en revient à Duchenne lui-même, qui avait noté chez ces patients une « intelligence sou vent obtuse, parfois jusqu’à l’idiotie » (Duchenne. Arch Gen Med 1868; 2 : 5). Le gène DYS codant la dystrophine est situé en Xp21. C’est le plus grand gène connu (2, 3 Mb - 79 exons, 7 promoteurs), il subit des phénomènes d’épissage alternatif respon sables de la production de différents transcrits dont certains exprimés dans le SNC. Parmi ceux-ci, la Dp427 contribue à l’agrégation des récepteurs post- synaptiques GABA A, favorisant la plasticité synap- tique du cerveau adulte (Peronnet C, Vaillend C. J Biomed Biotechnol 2010; 2010 : 849426); la Dp71 participe à l’homéostasie hydrique et la per méabilité vasculaire, maturation et plasticité des synapses glutamatergiques. L’implication de ces transcrits explique la sévérité de la déficience intellectuelle (Daoud F et al. Hum Mol Genet 2009; 18 : 3779-94)

Déficits de l’attention et hyperactivité (TDHA)

Un déficit de l’attention et/ou une hyperactivité sont présents chez 32% des patients DMD; une défi cience intellectuelle chez 25% d’entre eux, les deux associés chez 17%. (Pane M et al. JPediatr 2012; 161 : 705-9). Le déficit de l’attention est plus sou vent en rapport avec les mutations affectant l’isoforme Dp 140 (exons 45-55) et celle affectant tous les transcrits dont Dp 71 (> exon 62). Il relève d’une prescription de méthylphénidate.

Atteinte cognitive

L’atteinte cognitive des patients DMD est réelle et précoce, se manifestant par des troubles mnésiques (probablement constants) qui prédominent sur la mémoire verbale immédiate (Bresolin N et al. Neu- romuscul Disord 1994; 4: 359-69), et une atteinte des fonctions exécutives et attentionnelles (Wicksel RK et al. Dev Med Child Neurol 2004; 46 : 154-9).

Autisme

Les troubles du spectre autistique sont présents dans 3-8% des dystrophinopathies. Le syndrome des gènes contigus (impliquant IL1RAPL1) est à évo quer si les gènes GK et DAX1 sont concernés, avec lésion de la partie distale du gène DYS (en aval de l’exon 45) (Wu JY et al. J Child Neurol 2005; 20 : 790-5).

Dystrophie myotonique de Steinert (DM1)

Les troubles comportementaux et cognitifs sont très fréquents dans la DM1 : phobies (25%), troubles de l’humeur (21%), troubles anxieux (18%), TDHA (29%) (Douniol M et al. Dev Med Child Neurol 2012; 54: 905-11). Les patients DM1 dans la forme infantile présentent fréquemment une alexi thymie (incapacité à exprimer ses affects et à recon naître les émotions d’autrui), un déficit de l’attention visuelle (4/18), une dyspraxie visuo-spatiale (14/24) au test de Samuel corrélée à la taille de l’expansion des triplets CTG (Douniol M et al. Dev Med Child Neurol 2012; 54 : 905-11). L’intérêt du méthyl- phénidate dans la DM1 infantile a été souligné (Ishigaki K et al. Clin Neurol 2012; 52 : 1264-6), médicament qui est efficace dans l’hypersomnolence du patient DM1 adulte (Puymirat J. Clin Ther 2012; 34: 1103-11).

Dystrophies musculaires congénitales (DMC)

Les DMC sont des myopathies génétiques dont les gènes codent des protéines intervenant dans la glycosylation (principalement de l’a-dystroglycane), ou constituant des composants de la matrice extra-cellulaire (Messina S et al. Neurology 2010; 75: 898-903). 58% des patients de la série étudiée (92/160) présentent une atteinte cognitive : a dystroglycanopathie histologique : 73/92 (79%) dont 42 avec confirmation génique (POMT1, POMT2, POMGnTl, FKRP, Large).

Une mérosinopathie histologique était notée chez 6/92 (7%) dont cinq avec confirmation génique, alors que l’histologie était normale (a-DG, mérosine) chez 13/92 (14%).

Les troubles cognitifs dans les DMC ne sont donc pas toujours corrélés à une diminution de l’expres sion musculaire de l’a-DG ou de la mérosine, ou à une IRM cérébrale anormale (leucopathie, troubles de la gyration corticale, anomalie cérébelleuse).

Amyotrophie spinale infantile

L’intelligence des enfants ASI est souvent jugée supra-normale (Ogasawara A. Am J Ment Retard 1989; 93 : 544-7). En fait, chez les adolescents ASI, seul le QI verbal paraît supérieur à la normale (Von Gontard A. Neuromuscul Disord 2002; 12 : 130-6). Des modifications de la plasticité cérébrale ont été proposés pour expliquer ce niveau lexical et sémantique supra-normal (Bénoni C. Eur J Paed Neurol 2005; 9 : 71-6).

Conclusion

Ne jamais rejeter la possibilité d’une atteinte centrale, y compris cognitive dans les maladies neuro musculaires de l’enfant.

Cognitive disorders in children’s neuromuscular diseases

Liens d’intérêt

L’auteur déclare n’avoir aucun lien d’intérêt concernant les données publiées dans cet article.

Troubles cognitifs dans les maladies neuromusculaires de l’adulte

Pascal Laforêt

CHU Raymond Poincaré, Garches, France

L’association maladies musculaires/troubles cognitifs est responsable d’une cohabitation souvent difficile... En effet, les troubles cognitifs sont parfois méconnus ou insuffisamment diagnostiqués chezces patients. Leur évaluation est parfois difficile à réaliser en centre de référence neuromusculaire, avec souvent des réticences parfois du patient et de son entourage, du fait de la lourdeur du bilan neuropsy chologique et du vécu comme une « double peine ». Mais ces symptômes doivent être appréhendés pour une meilleure prise en charge des patients et les myologues doivent rester avant tout des neurologues ! Les maladies musculaires au cours desquelles les troubles cognitifs et/ou psychologiques peuvent être au premier plan chez l’adulte sont schématiquement la dystrophie myotonique de Steinert (DM1), les dystrophinopathies (maladie de Becker, BMD), les affections liées aux mutations du gène VCP, les maladies mitochondriales (syndromes MERRF, MELAS), la myopathie mégaconiale (mutations CHKB ou choline kinase), la glycogénose de type III, et la maladie de Danon.

Trois exemples seront abordés.

Dystrophinopathies (patients BMD et femmes transmettrices DMD)

Une étude réalisée chez 24 patients BMD (Young et al., 2008) a montré un QI moyen normal (95, 6), mais des difficultés scolaires significativement plus élevées que dans la population générale (lecture 21%, orthographe 32%, arithmétique 26%); des problèmes de comportement chez 67%; une plus grande fréquence des troubles du spectre de l’autisme (8, 3%). L’étude de 26 filles transmettrices symptomatiques (Mercier et al., 2013), qui avaient pour signes d’appel une faiblesse musculaire (88%) et une intolérance à l’effort (27%) a montré une déficience cognitive dans 27% des cas. Deux filles transmettrices avaient un déficit intellectuel dont une avec des CK très peu élevées (579U/l) dans un tra vail rapporté par Heide et al. en 2015.

Mitochondriopathies

Une observation clinique de patiente atteinte de MELAS est présentée par P. Laforêt pour souligner l’atteinte cognitive observée.

Déficit en enzyme débranchante (GSDIII ou maladie de Cori-Forbes)

Cette maladie à transmission autosomique récessive affecte une enzyme ayant une double activité : glu- cosidase et glycosyl-transférase. Le gène de l’amylo-1, 6 glucosidase (AGL) est localisé en

1p21.2. Il comprend 35 exons, avec des ARNm de 34 exons (exon 1 alternatif selon le tissu d’expres sion), 33 exons codants. Plusieurs formes sont décrites : dans le type IIIa (85% des patients), le déficit est généralisé, dans le foie, le muscle, le cœur, les fibroblastes. Dans le type IIIb (15% des patients), l’atteinte est purement hépatique. Il y a également des déficits isolés en activité glucosidase (GSD IIIc) ou transférase (GSDIIId).

Habituellement, il n’est pas fait mention dans la lit térature ni dans les guidelines américaines de trou bles épileptiques (sauf en cas d’hypoglycémies sévères), d’anomalies du système nerveux central (CT-scan ou IRM) ou de troubles neuropsychologi ques (Kishnani et al., Genetics in Medicine, 2010). Mais dans notre pratique clinique, de nombreux patients présentent des difficultés d’adaptation sociale et/ou souffrent de dépression ou d’anxiété. L’accumulation modérée de glycogène dans le cer veau et le cervelet a été rapportée dans un modèle murin de GSDIII (Pagliarani et al., BBA 2014). Dans une étude neuropsychologique, tous présen taient des antécédents psychiatriques (dépression, anxiété généralisée, phobie...) (C.C. Michon et al., JIMD 2014) portant sur 7 patients (6 F/1 H; âge : 38.7 ± 11, 6 ans). Des difficultés attentionnelles majeures étaient observées chez 6/7 patients, avec atteinte de la cognition sociale, syndrome dysexé- cutif chez 5/7 patients (déficit en mémoire de tra vail, difficultés de planification et de conceptualisa tion, ralentissement exécutif...). Les fonctions instrumentales et l’apprentissage en mémoire épi- sodique étaient préservés, et l’IRM cérébrale était normale dans quatre cas. Ces résultats n’étaient pas corrélés à la dépression. L’hypothèse est celle d’un dysfonctionnement orbito-frontal en rapport avec des perturbations du métabolisme du glycogène cérébral.

Cet exemple souligne l’importance de l’évaluation cognitive dans la plupart des maladies neuromuscu laires, en particulier lorsqu’elles sont rares et moins bien connues.

Cognitive disorders in adult neuromuscular diseases

Liens d’intérêt

L’auteur déclare n’avoir aucun lien d’intérêt concernant les données publiées dans cet article.

Bilan de l’atteinte cognitive dans la dystrophie myotonique de Steinert (DM1)

Nathalie Angeard1,2

1Laboratoire Mémoire, Cerveau et Cognition (MC2 Lab, EA 7536) - Université de Paris, France

2Centre de Référence des maladies neuromusculaires Nord - Est - ˝le-de-France, Groupe Hospitalier Pitié-Salpêtrière, Paris, France nathalie.angeard@parisdescartes.fr

La dystrophie myotonique de type 1 (DM1) ou maladie de Steinert est la plus fréquente des affections neuromusculaires héréditaires à transmission non liée au sexe. Il s’agit d’une maladie multi-systémique associant une myotonie, une dystrophie musculaire progressive et d’autres atteintes pluri-viscérales (cardiaque en particulier) qui font toute la gravité de la maladie et qui peuvent mettre en jeu le pronostic vital. La DM1 est liée à une expansion de triplets CTG dans le gène DMPK localisé sur le chromosome 19q13.3. Jusqu’à récemment, on distinguait quatre formes cliniques : une forme congénitale grave, une forme infantile, une forme de l’adulte et enfin une forme pauci symptomatique d’apparition tardive. Une cinquième forme, juvénile, a été décrite plus récemment [1].

Il est aujourd’hui bien établi que la DM1 est une maladie neuromusculaire affectant également le système nerveux central (SNC). La protéine kinase codée par le gène altéré dans la DM1 a été trouvée à des niveaux élevés dans le cœur et les muscles squelettiques mais aussi dans le cerveau [2]. L’impact sur le SNC varie selon le type de DM1 et c’est cette grande hétérogénéité qui en fait toute la complexité. La perturbation engendrée par l’ARN muté sur la production d’autres molécules peut sur venir à différentes étapes neurodéveloppementales donnant ainsi lieu à un vaste répertoire de manifestations comportementales et cognitives allant d’une déficience intellectuelle sévère jusqu’à des troubles relativement sélectifs.

À l’inverse de la forme congénitale, les manifestations associées au phénotype infantile peuvent demeurer relativement discrètes au cours de la petite enfance. Ce sont l’échec ou les difficultés scolaires, extrêmement fréquents, qui sont considérés, aujourd’hui, comme un des signes d’appel de la maladie [2, 3]. Ces difficultés apparaissent dès la maternelle et sont majorées par une fatigabilité, une lenteur, parfois une somnolence. L’hypotonie des muscles du visage peut conduire à une certaine inexpressivité faciale et à une dysarthrie [4]. En l’absence d’actions spécifiques en termes d’évaluation neuropsychologique et de prise en charge ciblée, ces enfants se trouvent dans une situation d’isolement social et d’exclusion des apprentissages. Cette pathologie neuromusculaire fait ainsi partie des maladies rares à l’origine de situations complexes de handicap.

Une synthèse des travaux récents s’inspirant des modèles de la neuropsychologie du développement et des outils classiques standardisés en pédiatrie distingue, d’une part, un tableau de déficience intellectuelle et une comorbidité à type de troubles du spectre autistique (ce diagnostic restant toutefois encore largement débattu) qui serait associé de manière spécifique à la forme congénitale, et d’autre part, un ensemble de dysfonctionnements touchant principalement les sphères attentionnelles, exécutives et visuo-spatiales dans la forme infantile de la DM1. En ce qui concerne les fonctions cognitives plus spécifiques, les processus visuo-attentionnels semblent particulièrement altérés [5] et pourraient en grande partie expliquer les difficultés d’appren tissage de la lecture retrouvées chez des enfants atteints de DM1 et d’intelligence subnormale [6]. Des disparités entre les capacités de mémoire ver bale et visuelle ont été rapportées [7] ainsi que des déficits visuo-spatiaux constructifs, en mémoire de travail auditivo-verbal [5, 7, 8], en flexibilité cognitive et dans le fonctionnement exécutif en vie quotidienne (BRIEF) [9]. En imagerie cérébrale, les rares études centrées sur ce phénotype soulignent des anomalies diffuses de la substance blanche [9, 10] ou localisées au niveau des régions temporales bilatérales [11] sans que des corrélations fortes avec la nature ou le degré d’atteinte cognitive aient encore pu être clairement démontrées.

Dans les formes de l’adulte, y compris les formes tardives de la maladie, les études neuropsychologiques et d’imagerie cérébrale, anatomique ou fonctionnelle, plaident en faveur d’une altération progressive des capacités exécutives, des habiletés visuo-spatiales [12] et de la mémoire [13, 14]. Ces fonctions cognitives, sous-tendues par les régions fronto-pariétales et temporales, semblent se détériorer à mesure de la progression de la pathologie selon un gradient antéro-postérieur [15, 16]. On observe ainsi des atrophies de la substance blanche et/ou des hypoperfusions au niveau pariétal, frontal et temporal [1720]. Des études récentes ont, de plus, montré des lésions au niveau du système limbique et des régions orbitofrontales [21]. Une équipe japonaise a, en particulier, démontré une association significative entre les lésions du système limbique et un dysfonctionnement dans la reconnaissance des expressions faciales émotionnelles et, en particulier, celles de valence négative (par exemple, la peur et la colère) [22]. Ces travaux s’inscrivent dans le prolongement des recherches initiées par une équipe suédoise qui avait déjà rapporté un déficit de la reconnaissance des émotions corrélé au marqueur génétique de la DM1 (nombre de répétition du triplet CTG) [23]. Toujours dans le domaine de la cognition sociale, Kobayakawa et coll. rappor tent une altération spécifique de la composante affective de la Théorie de l’Esprit (TdE), c’est-à-dire de la capacité à comprendre la conséquence émotionnelle liée à l’attribution de croyances, d’inten tions ou de désirs à autrui, chez des patients atteints de DM1 comparés à des sujets contrôles [24]. La caractérisation de troubles de la cognition sociale dans la forme adulte [25] et la mise en évidence de dysfonctionnements voire de déficits dans la recon naissance des expressions faciales émotionnelles et de la théorie de l’esprit (en l’absence de prise en compte d’indices contextuels) chez l’enfant [26], soulignent non seulement le caractère central et primaire de cette atteinte mais renforcent l’idée d’une vulnérabilité précoce dans une perspective neurodéveloppementale.

Cette synthèse rapide des travaux réalisés depuis plus de deux décennies sur l’atteinte cognitive et socio-émotionnelle (sous-tendue par des lésions ou dysfonctionnements cérébraux) dans la DM1 sou ligne une certaine similarité entre déficits cognitifs observés dans les formes de l’adulte (structuration visuo-spatiale et fonctions exécutives) et ceux de l’enfant. Aussi, la conception de la DM1 comme une pathologie neurodéveloppementale où existerait un continuum entre les atteintes neurocognitives émer geant pendant l’enfance et celles survenant de manière plus tardive (et visible) chez l’adulte, est aujourd’hui adoptée par un nombre croissant de chercheurs [2729].

Au final, il apparaît crucial de s’adosser aux recommandations internationales récentes concernant le screening précoce et l’évaluation (cognitive, comportementale et socio-émotionnelle) des patients atteints des formes pédiatriques [30] ou de l’adulte [31] de DM1 afin de proposer une prise en charge précoce et adaptée pour chaque malade.

Assessment of cognitive impairment in Steinert’s myotonic dystrophy (DM1)

Liens d’intérêt

L’auteur déclare n’avoir aucun lien d’intérêt concernant les données publiées dans cet article.

Références

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